Membranas intracitoplasmáticas se desenvolvem em Geobacter sulfurreducens sob condições limitantes termodinâmicas

npj Biofilms and Microbiomes volume 9, Número do artigo: 18 (2023) Citar este artigo

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Geobacter sulfurreducens é uma bactéria eletroativa capaz de reduzir óxidos metálicos no ambiente e eletrodos em sistemas de engenharia1,2. Geobacter sp. são os organismos-chave em biofilmes eletrogênicos, pois sua respiração consome produtos de fermentação produzidos por outros organismos e reduz um aceptor de elétrons terminal, por exemplo, óxido de ferro ou um eletrodo. Para respirar aceptores de elétrons extracelulares com uma ampla gama de potenciais redox, G. sulfurreducens possui uma rede complexa de proteínas respiratórias, muitas das quais são ligadas à membrana3,4,5. Identificamos estruturas de membrana intracitoplasmática (ICM) em G. sulfurreducens. Essa ICM é uma invaginação da membrana interna que se dobrou e se organizou por um mecanismo desconhecido, geralmente, mas nem sempre, localizada perto da ponta de uma célula. Usando microscopia confocal, podemos identificar que pelo menos metade das células contém um ICM quando cultivadas em superfícies de ânodo de baixo potencial, enquanto as células cultivadas em superfícies de ânodo de potencial mais alto ou usando fumarato como aceptor de elétrons apresentaram frequência de ICM significativamente menor. Modelos 3D desenvolvidos a partir de tomogramas de crioeletrônicos mostram que a ICM é uma extensão contínua da membrana interna em contato com o espaço citoplasmático e periplasmático. A abundância diferencial de ICM em células cultivadas em diferentes condições termodinâmicas suporta a hipótese de que é uma adaptação à disponibilidade limitada de energia, pois um aumento nas proteínas respiratórias ligadas à membrana poderia aumentar o fluxo de elétrons. Assim, o ICM fornece superfície de membrana interna extra para aumentar a abundância dessas proteínas. G. sulfurreducens é o primeiro Thermodesulfobacterium ou redutor de óxido metálico encontrado para produzir ICMs.

Embora classicamente diferenciemos procariotos de eucariotos por uma diferença na compartimentalização de organelas do citoplasma, a realidade é mais complicada. Procariotos com uma variedade diversificada de metabolismos e nichos ecológicos expressam várias organelas intracelulares bem definidas6,7,8. A maioria das organelas que foram caracterizadas em procariontes se enquadram em uma das duas categorias. Os primeiros são compartimentos isolados onde são mantidas condições especializadas para realizar processos químicos impossíveis no espaço citoplasmático, por exemplo, o anammoxosome9, o carboxysome10 e o acidocalcisome11. A segunda categoria de organelas procarióticas consiste em estruturas de membrana densamente compactadas que facilitam maior rendimento para processos metabólicos dependentes de membrana, aumentando a área de superfície disponível em uma célula, por exemplo, o tilacoide, o clorossomo12 e estruturas membranosas em metano, nitrito e oxidantes de amônia13, 14,15,16. Usamos o termo geral 'membrana intracitoplasmática' (ICM) para descrever todas essas estruturas lipídicas em procariontes, pois inclui organelas com estruturas membranosas com funções desconhecidas. Para organismos operando com margens termodinâmicas finas ou realizando reações químicas lentas, a taxa de atividade enzimática, por exemplo, produção de ATP, deve ser proporcional à área de superfície da membrana disponível para essas enzimas. Em algumas bactérias oxidantes de metano, por exemplo, duas enzimas metabólicas essenciais – metano monooxigenase e metanol desidrogenase – foram encontradas no ICM, hipoteticamente fornecendo maior rendimento para uma reação potencialmente limitante da velocidade14,17, e o mesmo foi observado com amônia monooxigenase em bactérias oxidantes de amônia15. Curiosamente, a relação entre proteínas de membrana e ICMs ocorre nos dois sentidos, pois a modificação de uma bactéria para superexpressar uma enzima ligada à membrana pode estimular estruturas semelhantes a ICM em uma bactéria que normalmente não possui organelas18,19.

Geobacter sulfurreducens é uma Thermodesulfobacterium Gram-negativa (anteriormente classificada como δ-proteobacterium) que reduz ferro e outros metais em ambientes anaeróbicos1. Como um organismo adaptado para respirar óxidos metálicos insolúveis na natureza, G. sulfurreducens também é capaz de respirar aceptores de elétrons sólidos produzidos pelo homem2. Em um sistema projetado, podemos aproveitar essa transferência extracelular de elétrons (EET) para produzir uma corrente elétrica mensurável. O sequenciamento de amplicon de biofilmes eletroativos normalmente considera as espécies de Geobacter como o organismo mais abundante, independentemente da fonte de inóculo20. G. sulfurreducens reduz aceptores de elétrons com uma ampla gama de potenciais redox estimados21,22 (-0,17 [goethita] a +0,98 V vs. SHE [paládio]), produz uma densidade de corrente relativamente alta em sistemas de engenharia (até 10 A ∙ m-2)23, e possui uma complexa rede de portadores de elétrons5,22,24,25. A fim de se adaptar à medida que o potencial redox de seu aceptor de elétrons muda, G. sulfurreducens expressa pelo menos três diferentes vias de transferência de elétrons, cada uma com uma condição ótima de crescimento e sinal eletroquímico distinto3,5,22,25. Por essas razões, G. sulfurreducens é considerado um organismo eletroativo modelo26.